冻融作用对土壤可溶性碳氮和微生物量碳氮含量影响的荟萃分析

崔乔，李宗省，张百娟，赵越，南富森

1.中国科学院西北生态环境资源研究院/内陆河流域生态水文重点实验室/甘肃省祁连山生态研究中心，甘肃 兰州 730000；
2.中国科学院大学，北京 100049

中高纬度和高寒山区的大面积冻土带被认为是全球最重要的碳库之一，土壤冻融作用是这些地区发生的普遍现象。据统计，北半球约有24%的陆地面积被多年冻土所覆盖（Zhang et al.，2008），55%的土地面积受到季节性土壤冻融的影响（Song et al.，2017a）。冻融作用被认为是生物地球化学过程中的重要干扰因素，它通过改变土壤的物理结构和理化性质影响微生物活性（Larsen et al.，2002；
Grogan et al.，2004；
Watanabe et al.，2019），并由此对冻土中的碳库和氮库造成威胁，影响水文和生物地球化学过程，因而成为研究热点（Urakawa et al.，2014；
杜子银，2020；
杨早等，2020）。

冻融效应与全球变化密切相关，气候变暖导致高纬度、高海拔地区的冻土融化，冻土格局的变化将影响土壤的相关过程，释放土壤中固存的碳氮（Dong et al.，2012；
Liu et al.，2018；
Zhao et al.，2019；
Pedersen et al.，2020），进一步对生态系统碳氮平衡产生影响（孙辉等，2008；
杜子银等，2014）。相关研究表明，温度升高引起的碳释放量大于冻融循环造成的碳释放量（王娇月等，2018）。冬季气候变化的一个显著的间接影响是积雪深度变薄和持续时间缩短，这会导致土壤冻融频率的增加，从而降低冻土中碳氮的稳定性，增加可溶性碳氮的含量，加速土壤碳氮的流失（Groffman et al.，2011）。

相关研究表明，冻融次数和冻融温度对土壤有机碳（SOC）的含量影响不显著（Sjursen et al.，2005；
Schmitt et al.，2008；
刘淑霞等，2008；
Makarov et al.，2015；
郭冬楠等，2015；
Song et al.，2017b）。土壤可溶性有机碳（DOC）和可溶性有机氮（DON）占据土壤有机碳库和氮库的比例虽然很小（周旺明等，2008），却是其重要组成部分（Lal，2004）。DOC和DON的含量将会影响微生物活动，如DOC的可利用性是影响微生物活性和有机质分解转化的关键因素（Magill et al.，2000；
Guggenberger et al.，2003；
Davidson et al.，2006；
Yu et al.，2010）。随着水分运移，DOC和DON会淋溶流失，造成土壤碳库和氮库的损失（Solinger et al.，2001）。同时，DOC和DON的形成和耗损过程受冻融作用造成的土壤温度、水分等非生物因素和微生物活动等生物因素变动的影响（Neff et al.，2002；
Cookson et al.，2007）。铵态氮（NH4+-N）和硝态氮（NO3--N）是土壤中有机氮矿化后产生的主要氮素形式，是土壤中可被直接吸收利用的有效氮，同时也是土壤氮循环过程的重要组成部分（高珊等，2018）。冻融作用提高了无机氮的可用性，但也增加了氮素淋失的风险（Gao et al.，2018）。土壤微生物生物量（微生物量）是土壤中植物活体以外的生物总量（王岩等，1996），是土壤有机质中活性较高的部分，对环境变化非常灵敏（胡嵩等，2013），能够反映土壤微生物群落和功能变化（唐玉姝等，2007）。冻融过程及其他土壤因子的变化会显著影响微生物量碳氮的含量（MBC、MBN）（Chen et al.，2018）。

为了研究冻融作用对土壤碳氮含量的影响，实验室冻融模拟是目前常用的方法。但由于区域差异以及实验结果的多样化，关于冻融作用对土壤碳氮含量的总体影响，和未来气候变化对冻融作用下土壤碳氮含量的潜在影响，仍然无法统一评估。近些年来针对冻融作用对土壤碳氮循环影响的研究多针对在全球发生土壤冻融的地区，而单一聚焦于全球高纬度或高海拔的研究则较为少见。由于寒区的土壤微生物对冻融作用的适应，和温带地区土壤碳氮对于冻融作用的反映可能存在差异（Lipson et al.，2000；
Grogan et al.，2004；
Kreyling et al.，2020）。

本文汇总了来自26项研究的7个变量的数据进行荟萃分析。综合单个研究的结果，阐明冻融作用对土壤碳氮含量的影响大小，并确定气候因素（如气温和降水）对冻融效应的调控机制。本研究结果有助于进一步了解土壤碳氮对当前气候变化的反馈，为应对冻融对生态系统造成的影响提供参考，揭示土壤碳氮对气候变化引起的冻融格局变化的响应规律，提高对冻融作用下微生物在调节土壤碳氮方面的理解。

针对全球冻融作用对土壤碳氮循环影响的研究主要集中在北半球高纬度和中纬度高海拔地区，多有冻土分布。区内平均纬度或海拔较高，年均气温较低，分布的植被包括苔原植被、高寒草甸、高寒草原、亚高山草甸、落叶松林、北方硬木林等，土壤和微生物的生物地球化学循环过程受到冻融作用的深刻影响。

使用Web of Science和中国知网以“冻融作用”和“土壤碳氮”为关键词检索到2021年9月之前发表的397篇文章（表1）。按照以下3个标准进行文献筛选：（1）地理位置属于高海拔或高纬度地区，国内选取区域为高海拔的青藏高原地区和高纬度的东北等地区，国外选取区域为高纬度的瑞典、芬兰、挪威和丹麦等亚北极地区和中纬度的高海拔地区，如阿尔卑斯山、高加索山和科罗拉多山等；
（2）由于野外监测对于冻融温度的控制不好把握，因此选取数据多为室内模拟冻融实验结果，虽然室内实验不能真实反映实际情况，但其可以较为准确的控制冻融的过程。选取实验方法中有冻融处理组和对照组，以评估冻融作用对土壤碳氮变量的影响；
（3）至少记录了碳氮循环过程的一个变量，或者一项研究至少包含碳或氮一个循环过程。共筛选出 26篇文献，在本文的数据集中收集了与养分库相关的7个变量，包括可溶性有机碳（DOC）、可溶性有机氮（DON）、铵态氮（NH4+-N）、硝态氮（NO3--N）、微生物量碳（MBC）、微生物量氮（MBN）和微生物量碳氮比（MBC/MBN）。获取了涉及土壤碳氮循环过程的7个变量的389个观测结果。

表1 数据来源文献Table 1 Data source literature

续表1 数据来源文献Continued table 1 Data source literature

3.1 冻融作用对土壤可溶性碳氮含量的影响

通过分析收集到的全球高海拔和高纬度地区冻融对土壤可溶性碳氮影响的数据，结果表明，土壤中DOC、DON、NH4+-N的含量表现为冻融组显著大于对照组（P＜0.05），NO3--N的含量表现为对照组与冻融组间无显著差异（P＞0.05）（图1），说明冻融作用对NO3--N含量影响较小。

图1 冻融和非冻融处理对土壤可溶性碳氮含量的影响Figure 1 Effect of freeze-thaw and non-freeze-thaw treatments on soil dissolved carbon and nitrogen content

3.2 冻融作用对微生物量碳氮含量的影响

MBC表现为对照组和冻融组间差异显著（P＜0.05）（图2），而MBN和MBC/MBN表现为对照组和冻融组间无显著差异（P＞0.05），说明冻融作用对MBN和MBC/MBN影响不显著。

图2 冻融和非冻融处理对微生物量碳氮含量的影响Figure 2 Effect of freeze-thaw and non-freeze-thaw treatments on microbial biomass carbon and nitrogen content

3.3 微生物量碳氮变化对土壤可溶性碳氮的影响

由于土壤中的可溶性碳氮受到微生物量碳氮的很大影响，因此以微生物量碳氮对数比为自变量，土壤可溶性碳氮对数比为因变量，探讨二者之间的关系。

结果表明，DOC、NO3--N的lnRR与MBC、MBN的lnRR呈正相关，与MBC/MBN的lnRR呈负相关。DON、NH4+-N的lnRR与MBC、MBN和MBC/MBN的lnRR呈负相关，但相关性均较小，可能与所搜集数据的有限性有关（图3）。结果表明，冻融对土壤可溶性碳氮的影响是通过微生物量碳氮的变化引起的。

图3 土壤可溶性碳氮和微生物量碳氮的对数响应比（lnRR）的相关性Figure 3 Correlation of log response ratios (lnRRs) between soil dissolved carbon and nitrogen and microbial biomass carbon and nitrogen

3.4 冻融作用中降水和温度变化对土壤可溶性碳氮和微生物量碳氮的影响

通过Worldclim对每个研究区的年均温和年均降水数据进行提取，分析冻融作用中自然降水和温度变化对土壤碳氮的影响。

结果表明，随着降水的增加，冻融作用对DOC、DON、NH4+-N和NO3--N的影响越大，且冻融对DOC、DON、NH4+-N的促进效应逐渐增强，冻融对NO3--N由抑制效应转变为促进效应。冻融作用对MBC的抑制效应变化不明显，对MBN的影响越小，且对MBN由促进效应转变为抑制效应，对MBC/MBN的影响越大，对MBC/MBN由抑制效应转变为促进效应（图4）。

图4 土壤可溶性碳氮和微生物量碳氮的对数响应比（lnRRs）与年平均降水之间的关系Figure 4 Relationship between log response ratios (lnRRs) of soil dissolved carbon and nitrogen,microbial biomass carbon and nitrogen,and mean annual precipitation

随着温度的增加，冻融作用对DOC和NO3--N的影响越大，且冻融对DOC的促进效应逐渐增强，冻融效应对NO3--N由抑制效应转变为促进效应。随着温度的增加，冻融作用对DON的影响无明显变化，且冻融对DON的表现为促进效应。随着温度的增加，冻融作用对NH4+-N的影响越小，且冻融对NH4+-N的促进效应逐渐减弱。随着温度的增加，冻融作用对MBC和MBN的影响越小，且冻融对 MBC和MBN的抑制效应逐渐增强，对MBC/MBN的影响越大，冻融效应由抑制效应转变为促进效应（图5）。

图5 土壤可溶性碳氮和微生物量碳氮的对数响应比（lnRRs）与年平均温度之间的关系Figure 5 Relationship between log response ratios (lnRRs) of soil dissolved carbon and nitrogen,microbial biomass carbon and nitrogen,and mean annual temperature

结果表明，DOC、DON、NO3--N、MBC/MBN的lnRR随降水和温度增加。NH4+-N的lnRR随降水增加，随温度减小。MBC和MBN的lnRR随降水和温度减小。说明气候暖湿化会有利于增加冻融作用下土壤中的可溶性碳氮含量，而不利于微生物量碳氮的保存和固定。

4.1 冻融作用对土壤可溶性碳氮含量的影响

土壤碳氮的循环过程对冬季气候变化和土壤冻结十分敏感（Matzner et al.，2008），积雪的大范围减少增加了土壤冻融频率，日益严重和频繁的土壤冻融事件增强了不稳定碳氮的流通，即使在没有水通量的情况下，这些养分也会进行原位循坏，导致碳氮损失的增加，损害了土壤养分保留（Wipf et al.，2015）。土壤冻结效应在可溶性有机碳浸出、氮的矿化、硝化和反硝化的过程中得到明显体现（Muhr et al.，2009）。

初始的冻融循环增加了土壤中的DOC含量，但由于微生物的利用和土壤的淋溶，碳源逐渐减少，DOC含量增加的幅度随着冻融循环频率增加而逐渐降低（Herrmann et al.，2002）。DON含量随着冻融作用增加，但另一方面，随着冻融循环时间的持续，由于微生物对冻融作用的产生了适应，导致其死亡的绝对数量降低，减少了来自微生物死亡后释放的小分子糖和氨基酸等作为DON组分的物质（Schimel et al.，1996），且微生物矿化作用会降低DON的含量（Vestgarden et al.，2009）。冻融作用释放了土壤晶格和无机、有机胶体中的NH4+，并且促进了氮的氨化，因此NH4+-N的含量在冻融作用后较高。但由于净氮矿化速率会随着冻融次数的增加而减弱，且微生物养分的释放和氮矿化有利于养分的积累，对土壤的净矿化速率会起到抑制作用，会导致NH4+-N含量逐渐减小（郭冬楠等，2015）。冻结造成的低温影响了硝化细菌的活性，会限制硝化作用的进行，而反硝化细菌具有较强的耐冻能力，当土壤处于融化阶段时，反硝化作用快速进行，消耗了NO3--N含量，因此NO3--N的含量在冻融作用后较低（Muller et al.，2003）。此外，在野外由于不同植物和微生物对NH4+-N和NO3--N的吸收存在不同偏好，也会导致二者含量的差异（Song et al.，2017a）。

深度的土壤冻结会降低氮矿化率（Duran et al.，2016），导致微生物分解、植物根系的死亡，从而增加温室气体的排放，释放更多的不稳定碳氮到土壤中，造成土壤冻融循环后碳氮的浓度增加（Matzner et al.，2008；
Xu et al.，2016）。当冻结时长较短时或冻结温度较高时，植物根系受到的损伤和微生物细胞裂解的程度较低，因此释放的可溶性碳氮含量也有限（Goldberg et al.，2008）。土壤水分对土壤可溶性碳氮的淋溶和流失有重要影响（Gao et al.，2018）。较高的土壤水分和较低的冻结温度对土壤晶格和土壤微生物的破坏性更大，从而释放出更多的可溶性碳氮（Fitzhugh et al.，2001）。冻融过程中，较高的土壤含水量有利于增加硝态氮的含量，而较低的土壤水分含量则有利于铵态氮的积累（隽英华等，2022）。

可溶性碳氮初始浓度的增加是由微生物生物量碳氮的释放驱动的，而在多个冻融循环后，碳氮含量的释放受到抑制是由微生物种群减少导致土壤有机质减少驱动的（Schimel et al.，1996）。可能是由于土壤微生物死亡和土壤结构改变引起有机质的底物有效性增加。冻融循环的强度越大，其效应越大，随着冻融循环持续时间的增加，其效应会减弱，这可能是由于微生物的利用和淋洗作用导致底物消耗所致（Gao et al.，2021）。

4.2 冻融作用对微生物量碳氮含量的影响

土壤冻融过程是微生物中养分释放的主要动力。在土壤冻结期间，为适应土壤溶液渗透势的变化，微生物细胞内积累了一定量的溶质。第一次冻融循环后一半微生物被杀死，释放出大量有机物和冻结期间封存的CO2，增加了土壤碳损失，降低了微生物量碳氮含量。在多次冻融循环后，存活的微生物适应这种冻融作用，又利用土壤中的可溶性碳氮，提高微生物量碳氮（Koponen et al.，2006）。土壤经历冻融作用后，由于真菌群落比细菌群落耐受低温的能力强，且真菌的群落稳定性高于细菌，因此微生物量碳氮比较高。而在经过多次冻融循环后，微生物碳氮比降低，真菌群落会逐渐转变为细菌群落，影响了碳矿化和氮矿化之间的关系（Murphy et al.，2003），从而改变土壤中的碳氮循环等过程（Yergeau et al.，2008）。

在冻结时长方面，微生物在不同冻结时长后具有不同的恢复能力（Schimel et al.，1996）。相关荟萃分析结果表明，微生物量碳和微生物量碳氮比与单次冻融循环的冻结时间呈正相关（Song et al.，2017a）。在冻融温度方面，冻融温度会改变微生物群落组成，细菌对温度的变化比真菌更敏感（Larsen et al.，2002）。

土壤中水分条件是微生物群落抵抗冻融事件能力强弱的决定性因素（Yanai et al.，2004）。冬季冻结期的水分是影响微生物的重要因子，当土壤水分含量较高时，土壤易冻结且难以解冻，这将会对冻融过程的强度产生影响（Nagare et al.，2012；
Chen et al.，2013），从而刺激微生物对土壤中氮的固存（Jiang et al.，2020）。土壤水分通过改变氮的可利用性间接作用于微生物群落结构（Evans et al.，2014）。在解冻期，土壤水分过高形成的厌氧环境会造成微生物活性和丰度的降低（Walker et al.，2006；
Sorensen et al.，2018），如厌氧环境对真菌、放线菌等生长产生的抑制作用强于细菌（Wilkinson et al.，2002）。

4.3 冻融作用中降水和温度变化对土壤可溶性碳氮和微生物量碳氮的影响

结果表明，冻融对土壤可溶性碳氮和微生物量碳氮的影响是通过降水和温度的变化引起的。在冻融期和非冻融期，降水对土壤起到的增温和降温作用不同，通过影响土壤温度，从而对土壤冻融期时长和冻结深度等造成影响（董晴雪等，2022）。土壤相关微生物是沿降水梯度的促进碳氮转化的重要预测因子（吴旭东等，2021；
杨阳等，2021；
章妮等，2021）。降水是否促进冻融影响的土壤碳氮释放可能取决于相应土壤微生物对碳氮的固存能力，以及冻融作用的强度和频度（杨雪辰，2020）。说明在降水增多时，冻融作用下土壤碳氮受到的影响不同。这可能是因为降水落入地面渗入土壤，改变了土壤水分条件，当土壤水分含量高时，会提高土壤的冰点，延长冻结时间和延缓土壤解冻过程，影响冻融作用的强度，从而改变碳氮等的可用性，间接作用于微生物群落结构（Stark et al.，1995；
Brooks et al.，1998）。

一般而言，越冷的地方升温越快，高纬度和高海拔地区的变暖速度高于全球平均水平（Bader，2014；
Wang et al.，2014）。多年平均温度越高，冻结开始的时间越晚，结束的时间越早，冻结期的时长越短。温度升高会改变冻融期土壤中的碳氮释放模式（王康，2015）。在温度增加的条件下，冻融作用对土壤碳氮的促进效应较为明显。这与多数研究结果得出的解冻初期土壤碳氮含量增加的结果一致（周旺明等，2008；
罗亚晨等，2014；
郭冬楠等，2015），这可能是由于温度升高土壤解冻，增强了微生物活性，释放了冻结期固存的大量碳氮。由于温度升高后土壤中不稳定底物的增加，细菌会迅速恢复并成为主导微生物群落（Larsen et al.，2002），而细菌相较真菌更易受到低温的影响（Yergeau et al.，2008）。

气候暖湿化会影响冻融期的时长，从而增加冻融作用下的土壤可溶性碳氮含量，减小微生物碳氮含量，增大了土壤碳氮流失的风险，降低了土壤功能、微生物群落结构和生态系统的稳定性。且相较于北极地区，温带地区的土壤微生物更易受到气候变暖的影响（Kreyling et al.，2020）。因此，减缓气候变化有利于减小因冻融作用对土壤碳氮造成的损失，对于区域土壤碳氮固存，减少土壤碳排放，以及生态系统结构和功能的维持具有至关重要的作用。

研究土壤碳氮对冻融作用的响应，不仅可以为预测全球变化对土壤碳氮的影响提供研究方法，还能为区域生态系统的稳定性维持提供建议。关于冻融作用对土壤碳氮等循环过程的影响，未来仍值得关注和探索的方向有：

（1）目前的冻融实验多以室内培育为主，然而，室内模拟实验并不能真实反映实际情况，室内模拟实验土壤的采样时间也会影响实验结果。因此，今后应将室内冻融模拟实验与原位实验相结合。

（2）今后的研究应更多地关注微生物群落特性等如何改变冻融作用驱动下的土壤碳氮动态，以及植被变化、植被生产力和植物可利用养分等方面对冻融作用的响应。

（3）目前的研究多集中在高纬度地区，针对全球高海拔地区的冻融作用对土壤碳氮循环过程影响的研究相对较少，因此后面的研究区应多集中在高海拔地区。

（4）为了评估在未来不同气候情景下冻融作用对土壤碳氮循环的影响，应对土壤碳氮循环过程的关键环节进行模拟预测，为预测全球变化对土壤碳氮的影响提供研究方法。

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