大气氮沉降对森林土壤微生物影响的研究进展
袁吉有
(云南大学 生态与环境学院 云南省高原山地生态系统与退化环境修复重点实验室,云南 昆明 650091)
大气氮沉降指的是大气中的活性氮通过湿沉降和干沉降的方式下沉到地表陆地和水域的过程[1-2].干沉降指的是各种含氮化合物颗粒以不同速率与下方的物质表面碰撞而被吸附沉降下来的过程,主要包括NOx,N2O,NH3,NHO3,(NH4)2SO4和NH4NO3粒子.湿沉降则是含氮化合物通过降水、降雪等方式下降到地球表面的过程,主要包括NH4+和NO3-[1-5].
大气氮沉降作为一种自然现象,自地球诞生以来就一直存在,是大气氮输入陆地生态系统重要途径,为陆地生态系统氮平衡和生产力提供重要的氮源[2,6].然而,近几十年来,化石燃料燃烧、含氮化肥的生产和使用、畜牧业发展和人口增长等人类活动向大气排放了大量的氮化物,导致氮化物在大气中积累并向陆地和水域系统沉降.据估计,1860—2000年人为活动带来的活性氮生产由15 Tg·a-1提高到165 Tg·a-1,预计到2050年将达到200 Tg·a-1[7-9],远远超出全球氮素临界负荷(100 Tg.a-1)[10].
森林是陆地生态系统中重要的组成部分,也是大面积氮沉降的直接承接者[11].大气氮沉降已成为许多森林生态系统的新生态因子,过量的氮沉降会对森林生态系统的健康和功能产生危害作用,如土壤酸化加重、土壤营养元素存储失衡、氮饱和、温室气体浓度升高、生物多样性的损失等[12].森林土壤微生物在物质转化和养分循环以及群落的演替具有重要的作用[13].研究表明:即使是氮沉降引起的土壤生态环境的微小变化都可能引起一系列土壤生化过程的连环效应,使森林生态系统的结构-过程-功能发生改变,甚至衰退[14].如大气氮沉降增加致使土壤NH4+硝化和NO3-淋失,从而引起土壤酸化[12],进而影响土壤微生物的种类数量、种群结构及其特性,而土壤微生物生物量、微生物活动及群落结构的变化又会通过改变凋落物分解、养分利用和C、N循环等重要的土壤生态过程和功能间接做出响应,进而影响碳氮等营养元素的生态效应.正是土壤微生物通过调节自身活动及其介导的土壤生态过程,增强或削弱氮沉降增加给森林生态系统所带来的影响[15].研究氮沉降增加背景下,森林土壤过程与微生物之间的联系机制具有重要意义,也是国际上生态环境研究的热点内容之一.本文从森林土壤微生物生物量、群落结构与多样性、微生物活性和酶活性、底物利用以及功能基因等方面入手,综述了氮沉降对森林土壤微生物的相关研究,旨在为研究大气氮沉降与森林土壤微生物之间的相互作用与反馈机制提供参考.
由于施氮时间的长短、不同的施氮水平、不同的氮类型以及原始氮水平的不同,国内外关于森林土壤微生物对氮沉降的响应研究结果存在一定的差异性.较多的研究结果表明,大气氮沉降会导致森林土壤微生物生物量减少,究其原因可能是土壤酸化和地下资源减少,加速微生物碳限制引起的,如de Forest 等[16]发现,经过施加NO3-后的密歇根北部阔叶林,土壤微生物生物量减少了68%.Wallenstein等[17]发现,经过长期施氮的3个森林样地,土壤微生物生物量明显减少,其减少量介于47%~68%之间,在维吉尼亚西部的两个氮饱和样地亦发现类似情况[18].Compton 等[19]在哈佛森林的松林和阔叶林中的研究也表明土壤微生物生物量随着N沉降的增加逐渐降低.国内研究者也开展了类似的研究工作,如郁培义等[20]研究发现氮沉降或高氮沉降使樟树和湿地松两种林分土壤微生物生物量增加.许可等[21]在温带森林的研究结果表明,在初期随着氮增加使得土壤微生物生物量增加.涂利华等[22]发现氮沉降增加降低了土壤微生物生物量碳(MBC).王泽西等[23]在川西高山森林的氮添加实验中发现土壤微生物碳增加了5%~9%,微生物氮提高了23%~34%.宋蕾等[24]在典型阔叶红松林中的模拟氮沉降实验中发现要使土壤微生物生物量产生明显的变化需要较长时间的氮添加.王晖等[25]发现,氮沉降增加引起季风林土壤MBC减少,但马尾松和混交林土壤MBC没有显著的变化.然而也有研究表明氮沉降增加或者不影响土壤微生物生物量,如Pregitzer 等[26]发现氮沉降增加使土壤微生物碳升高.Cusac等[27]也发现类似的研究结果,但是也有试验表明长期的氮输入使土壤MBC降低[28].洪丕征等[29]发现红椎人工幼林氮添加实验中,中氮和高氮处理显著降低了土壤微生物碳含量,而微生物生物量氮显著升高.张雪等[30]发现氮添加实验中马尾松土壤微生物碳含量下降了78%,而微生物氮则提高了2.6倍.整体来看(表1),氮沉降增加对土壤微生物产生负面影响的报道较多.
国内外学者研究认为,氮沉降对森林土壤微生物群落构成的影响,主要是由两个方面的原因引起的,一是氮沉降会导致森林土壤酸化,从而影响微生物群落结构的变化; 二是氮沉降导致森林土壤氮含量富集,从而导致生态系统初级生产力增加,进而增加凋落物量和改变凋落物分解速率,最终导致森林土壤微生物群落结构和多样性发生变化.Demoling等[31]的研究发现氮输入导致真菌、细菌生物量均有所下降,而且真菌生物量下降的程度较细菌大,呈现出先上升后下降的趋势.Deforest等[16]在密歇根北方森林的模拟氮沉降研究中发现,施氮7 a后细菌、真菌、放线菌的相对丰度没有明显变化.Frey等[32]研究发现,与对照地块相比,在阔叶林和松林中,施肥地块的活性真菌生物量分别降低了27%~61%和42%~69%,活性细菌生物量受施氮量影响不大,导致真菌细菌比例显著下降,Treseder等[33]和Rasmus[34]也发现相似结果.Maaroufi等[35]在瑞典北方进行了一项长期氮沉降试验,研究结果表明低氮对生物群落结构没有影响,而高氮降低了真菌和细菌的生物量,改变了外生菌根真菌和细菌真菌的群落组成.Linda等[28]进行的长期模拟氮沉降试验中发现,氮添加显著减少丛枝菌根真菌生物量,Diepen等[36]的研究结果与Linda 等的结果相一致.Phillip和Fahey[37]模拟氮沉降2 a后发现,温带森林土壤丛枝菌根真菌显著降低.Wallenstein[17]在哈佛森林的模拟氮沉降试验中发现,随着氮水平的增加,土壤真菌、细菌减少.Diepen等[36]进行的模拟氮沉降试验发现,氮输入使阔叶林土壤菌根真菌的数量减少,真菌与细菌的比例降低了10%.Cusack等发现氮输入使低海拔的热带森林土壤革兰氏阴性细菌增加,高海拔的热带森林土壤真菌增加.Lugli等[38]发现氮添加降低了云杉林土壤革兰氏阴性细菌的丰度.Blackwood等[39]模拟氮沉降试验结果发现,担子菌的丰度和多样性未受到影响.Eisenlord等[40]发现放线菌酸微菌目中的一些种随氮水平的增加而增加,链孢菌科随着氮水平的增加而减少.国内学者也开展了相关研究,如薛璟花等[41]的研究表明,随着氮添加水平的升高,土壤细菌数量也随之增加,真菌数量则是逐渐减少,而放线菌是先上升后下降.刘桂要等[42]在黄土丘陵区油松林的模拟氮沉降试验结果表明:25年龄林地细菌、真菌、酸杆门菌及接合菌门的相对丰度显著增加,40年龄林地细菌、拟杆菌门相对丰度显著增加,但40年龄林地奇古菌门的相对丰度显著降低.倪壮等[43]研究发现,氮添加使南亚热带常绿阔叶林土壤细菌、放线菌、真菌的生物量增加.黄幸然等[5]研究表明氮输入对不同树种土壤真菌和细菌的影响不同,且有季节性差异.郑裕雄等[44]发现短期氮输入改变了亚热带常绿阔叶天然林土壤微生物的群落结构,但真菌与细菌比、革兰氏阳性菌与革兰氏阴性菌比的改变不显著.刘蔚秋等[45]的研究结果表明,施氮2 a后混交林林地和林源地区土壤细菌受到抑制,真菌数量也明显减少,总体土壤微生物丰度下降.这些差异说明氮沉降引起土壤微生物结构和多样性变化的差异性可能是由于土壤理化性质异质性以及植物与微生物间相互作用引起的(表2).
土壤微生物活性一般用土壤呼吸作为衡量指标.相关研究结果表明过量氮输入将直接或间接影响土壤呼吸.国外的研究表明,短期氮输入有促进土壤呼吸的作用,长期氮输入会抑制土壤呼吸.比如Bowden 等[46]通过在哈佛阔叶林土壤氮输入对土壤呼吸的影响研究中发现,持续1 a氮输入后,土壤呼吸有所提高,氮输入至第2年后,土壤呼吸无明显变化,氮输入至第3年,土壤呼吸开始出现逐渐下降的趋势.Patricia 等[46]也发现,哈佛森林施氮后第1年增加了土壤呼吸,在第2、5年和第13年,高氮处理样地与对照样地没有差别,Micks等[47]的研究与Patricia等的研究有相似的结果.Gundersen 等[48]认为模拟氮沉降改变土壤C/N比,导致土壤微生物生长繁殖受到影响,从而导致土壤CO2通量发生改变.Magill 等[49]则认为氮沉降主要是通过影响凋落物的分解从而改变土壤微生物呼吸.Burton 等[50]的研究表明细根氮含量与细根呼吸具有正相关关系,也有学者认为氮输入改变细根生物量从而影响土壤CO2通量变化[51].Allison等[52]认为氮添加对土壤CO2速率影响不大.国内有些研究结果表明,氮输入初期土壤呼吸速率显著降低,有些研究结果发现短期氮输入显著提高了土壤呼吸速率,还有研究认为长期氮沉降加速森林土壤酸化,植物细根生物量生长受到抑制,从而影响土壤呼吸.如Deng等[53]研究发现氮输入只在2006年提高了土壤CO2速率,但呼吸速率随着时间衰弱.刘盛梅等[54]在对华西雨屏区巨桉林进行9个月的模拟氮沉降试验中发现,土壤呼吸得到促进.Mo等[55]研究发现高氮抑制土壤微生物活性和细根生物量,从而导致土壤呼吸下降.贾淑霞等[56]和肖林辉等[57]研究认为氮输入引起森林土壤酸化、降低细根生物量,使得根系活性和呼吸受到抑制,从而抑制土壤呼吸.由此可见,氮沉降引起土壤呼吸速率下降的趋势报道较多,而差异则主要是与植被、施氮长短等因素有关(表3).
表2 森林土壤微生物群落结构和多样性对氮沉降的响应Tab.2 Response of forest soil microbial community structure and diversity to nitrogen deposition
土壤酶活性是土壤微生物活性的一个重要指标,研究表明,氮的输入会影响土壤酶活性(表4).有研究显示长期氮增加造成土壤酶活性的降低,尤其是降低了木质素溶解酶和纤维降解酶的活性.如Carreiro 等[58]的研究发现长期氮沉降对木质素细胞溶解酶和多酚氧化酶活性产生抑制作用.Waldrop 等[59]研究发现高水平的氮输入使得黑橡树/白橡树生态系统中石炭酸氧化酶和过氧化酶活性降低,但在糖槭/红橡树、糖槭/椴树生态系统中,氮输入使得石炭酸氧化酶活性和过氧化酶活性增加.Deforest 等[16]发现在北方硬叶阔叶林氮输入后,木质素细胞溶解酶或过氧化酶活性降低,纤维素酶降低24%.Dalmonech 等[60]发现高氮处理一个月促进了土壤水解酶和氧化酶的活性.Lilleskov 等[61]发现过量氮能促进木质素酶活性.Weand 等[62]研究发现模拟氮沉降抑制了铁杉林土壤水解酶和桦树林土壤氧化酶.Saiya-Cork 等[63]研究表明氮输入降低了土壤多酚氧化酶活性,增加了凋落物多酚氧化酶活性.赵玉涛等[64]研究结果表明,氮沉降导致天然阔叶林红松林蔗糖酶和纤维素酶活性升高,高氮输入抑制多酚氧化酶和纤维素酶的活性,天然次生杨桦林有相似的现象.也有学者发现,氮输入对土壤微生物酶活性的影响因生态系统不同而异[32].如Hobbie 等[65]研究表明受碳元素限制的夏威夷热带森林,氮输入对木质素酶活性的无影响.Sinsabaugh等[66]研究发现受磷元素限制橡木林土壤酶活性不受氮输入的影响,而Carreiro 等[58]研究发现,凋落物的种类影响着氮输入对酶活性强弱影响.
表3 森林土壤微生物活性对氮沉降的响应Tab.3 Response of forest soil microbial activity to nitrogen deposition
目前研究发现,长期氮输入导致凋落物生物量和生物化学组成发生改变,从而导致土壤微生物对底物利用有效性的改变(表5).如Jonsson 等[67]在松林中的研究发现,氮添加使得土壤微生物对底物氮的利用率降低.Compton 等[19]在哈佛森林的长期模拟氮沉降试验中也有相似发现,这暗示着氮增加降低了土壤微生物分解有机化合物的能力,减缓了土壤碳氮循环,Hu 等[68]也得到了相类似的研究结果.Deforest 等[16]研究发现,长期高氮输入使得异样型微生物群落的底物利用模式发生改变.袁颖红等[69]研究发现,氮输入使AWCD值下降,刘蔚秋等[45]的研究也得出了相似的结果.据相关研究表明,氮输入对真菌和木质素分解酶活性的负面影响和富氧性细菌增多,土壤微生物对易分解有机碳的利用率可能会增加,而对难分解有机碳和复杂有机氮源底物的代谢能力下降[70-71].也有研究发现氮输入对森林土壤微生物底物利用并非是负面影响,Johnson等[72]在欧石楠丛的氮输入试验中发现,氮添加使得土壤微生物对底物碳和氮的利用率提高了3倍.然而,Frey 等研究发现,氮添加对阔叶林、混交林土壤微生物对底物的利用率没有明显的影响[17].这些结果可能与试验林型、试验时间长短等有关.
表5 氮沉降对森林土壤微生物底物利用的影响Tab.5 Response of microbial substrate utilization to nitrogen deposition in forest soil
目前,部分学者开展了氮沉降对森林土壤微生物功能基因多样和结构的影响(表6),从相关的结论可以看出,氮输入会改变土壤微生物生态过程一些有关基因的表达、丰度和多样性.如Compton等[19]在松林和成熟林里的模拟氮沉降试验显示,高氮处理样地里发现了与氨氧化作用有关的单加氧氨酶基因(amoA),氮输入使得具有固氮作用的固氮基因(nifH)明显减少,这暗示着氮添加已改变了土壤中的固氮微生物类群.Edwards 等[73]在模拟氮沉降试验中发现,氮输入使得真菌木质素分解基因lcc的表达受到抑制.Eisenlord 等[74]发现,氮输入导致与纤维素、半纤维素、木质素解聚、淀粉相关酶的基因丰度和多样性降低,双核亚属真菌和放线菌基因组分别改变了25%和18%.Freedman 等[75]研究发现,氮输入降低了氮循环古菌和细菌编码蛋白质的关键基因的丰度和多样性.Tian 等[76]在热带氮添加实验中发现,随着施氮水平的增加,gdh基因的丰度增加,两个与硝化作用的 (amoA和hao)在中氮和高氮条件下下降,高氮增加了编码mcrA基因的丰度,低氮处理下编码mmox基因的丰度更高.有关模拟氮沉降对森林土壤微生物功能基因的影响研究还较少,亟待进一步研究.
土壤微生物作为森林生态系统中较为活跃的组成部分之一,其对森林生态系统的结构与功能具有重要意义.总的来看,大气氮沉降对森林土壤微生物产生负面影响的报道较多.但由于不同研究区域植物、土壤、微生物的差异性,氮添加对森林土壤微生物的影响研究仍存在一些亟待解决的问题.
表6 森林土壤微生物功能基因对氮沉降的响应Tab.6 Response of forest soil microbial functional genes to nitrogen deposition
(1)全球变化已经是不可否认的事实,以地球表面温度升高、大气CO2升高和大气氮沉降持续增加为主要特征的全球变化正在改变地表各种生态系统的生态过程.自然生态系统中,各种全球变化现象间的交互作用无处不在,环境因子很少单独起作用,或是任意二者嵌套处理对森林土壤微生物的影响,均无法准确全面评估森林土壤微生物对未来全球变化响应的真实情况,需要将全球变化的多因子耦合作用进行系统集成研究对森林土壤微生物的影响,同时,加强我国高纬度高海拔地区森林生态系统的相关研究.
(2)当前模拟氮沉降主要采用直接喷施到土壤中的方式,跟自然状态下大气氮沉降有些差异,且考虑到森林生态系统地上部分与地下部分的紧密联系,应采用冠层喷施较接近实际情况.另外大气氮沉降是一个持续长久的过程,应建立长期定位的氮沉降对森林生态系统的影响研究,形成长期定位研究网络系统,从而较全面而准确地把握氮沉降对森林生态系统影响的内在规律.
(3)相关研究表明森林生态系统的营养元素受限状况,如氮限制森林生态系统、磷限制森林生态系统等,是大气氮沉降对森林生态系统的影响研究亟需进一步深入的问题.欧洲森林氮饱和的临界负荷最小值是10 kg·hm-2·a-1,我国在森林氮沉降阈值方面的研究未见报道,确定我国各类型森林生态系统氮沉降阈值,这些问题的研究对探究我国氮沉降对各类森林生态的影响机制显得尤为重要.
(4)以往大多数研究基本上是从氮沉降对森林土壤微生物分类学(细菌、真菌、放线菌等)的影响研究,随着微生物研究技术的发展,应采用更为先进的分子生物学技术来量化氮沉降对森林土壤微生物的影响.
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关于开展新一轮思想状况摸底排查工作的通知为深入贯彻落实关于各地开展干部职工思想状况大摸底大排查情况上的批示要求和改革教育第二次调度会议精神,有针对性做好队伍教育管...
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